1995 წელს დაამთავრა თბილისის სახელმწიფო უნივერსიტეტის საერთაშორისო სამართლის ფაკულტეტი, რის შემდეგაც, 2000 წლამდე, ეწეოდა საადვოკატო საქმიანობას.

2001 წელს დაინიშნა საქართველოს იუსტიციის მინისტრის, მიხეილ სააკაშვილის, მოადგილედ და ამ თანამდებობაზე 2002 წლამდე მუშაობდა.

საქართველოს 2003 წლის საპარლამენტო არჩევნებში დასახელებული იყო გორის მაჟორიტარობის კანდიდატად ერთიანი ნაციონალური მოძრაობიდან და გახდა გორის მაჟორიტარი დეპუტატი საქართველოს პარლამენტში. ირაკლი ოქრუაშვილი აქტიურად მონაწილეობდა 2003 წლის ნოემბერში მომხდარ ვარდების რევოლუციაში, რის შემდეგაც, 2 დეკემბერს, დაინიშნა შიდა ქართლის გუბერნატორად. ამ თანამდებობაზე ოქრუაშვილი 2 თვე მუშაობდა, 2004 წლის 14 იანვარს კი ის საქართველოს გენერალურ პროკურორად დაინიშნა.

2004 წლის 7 ივნისს შინაგან საქმეთა მინისტრად დაინიშნა, 16 დეკემბერს კი თავდაცვის მინისტრის პოსტზე გადაინაცვლა.

2006 წლის 10 ნოემბერს, მთავრობაში ცვლილებების შედეგად, ირაკლი ოქრუაშვილმა თავდაცვის მინისტრის პოსტი დატოვა და ეკონომიკური განვითარების მინისტრი გახდა.